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Jul 27, 2023Jul 27, 2023

Nature Communications volume 14, Numéro d'article : 1080 (2023) Citer cet article

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Les fluctuations climatiques quaternaires ont poussé de nombreuses espèces à modifier leur aire de répartition géographique, façonnant ainsi leurs structures génétiques. Récemment, il a été avancé que l'adaptation aurait pu accompagner les changements d'aire de répartition des espèces via le « tamisage » des génotypes au cours de la colonisation et de l'établissement. Cependant, cela n’a pas été directement démontré et les connaissances restent limitées sur la façon dont différentes forces évolutives, qui sont généralement étudiées séparément, ont interagi pour arbitrer conjointement les réponses des espèces aux changements climatiques passés. Ici, grâce au re-séquençage du génome entier de plus de 1 200 individus de l'œillet Dianthus sylvestris, couplé à des modèles génomiques de population et gènes-environnement intégrés, nous reconstruisons le paysage passé neutre et adaptatif de cette espèce tel qu'il a été façonné par les cycles glaciaires du Quaternaire. Nous montrons que des réponses adaptatives sont apparues concomitamment aux changements et expansions post-glaciaires de l'aire de répartition de cette espèce au cours des 20 000 dernières années. Cela était dû au tamisage hétérogène des allèles adaptatifs à travers l’espace et le temps, alors que les populations s’étendaient des refuges glaciaires restrictifs vers la gamme plus large et plus hétérogène d’habitats disponibles dans l’interglaciaire actuel. Nos résultats révèlent une interaction étroitement liée entre la migration et l'adaptation dans le cadre des changements d'aire de répartition induits par le climat, ce qui, selon nous, est essentiel à la compréhension des modèles spatiaux de variation adaptative que nous observons aujourd'hui chez les espèces.

Les espèces actuelles ont persisté à travers des périodes répétées de fluctuations climatiques, illustrées par les périodes glaciaires du Quaternaire (2,58 Mya – aujourd’hui) qui ont provoqué des changements majeurs dans le niveau mondial de la mer, les calottes glaciaires continentales et, par conséquent, les habitats des espèces1,2. Les espèces ont réagi à ces conditions changeantes en modifiant leur aire de répartition, en s'adaptant ou en disparaissant localement, générant ainsi les aires de répartition et les modèles de structure génétique que nous observons aujourd'hui1,3,4. En façonnant la distribution de la variation génétique potentiellement pertinente pour les caractères liés au climat, les fluctuations climatiques passées peuvent avoir joué un rôle majeur en dictant le potentiel d'adaptation des espèces, c'est-à-dire la capacité des espèces à s'adapter aux épisodes ultérieurs de sélection induite par le climat5,6. . Alors que les études sur les impacts biotiques du changement climatique sont nombreuses7,8,9, peu d’études prennent en compte ces héritages génétiques du climat passé, et encore moins intègrent dans leurs évaluations les processus évolutifs passés et présents, neutres et adaptatifs. Une telle approche intégrative pourrait toutefois s’avérer cruciale pour comprendre et prédire les réponses évolutives des espèces au changement climatique10.

Des études antérieures sur la réponse des espèces aux fluctuations climatiques du Quaternaire se sont concentrées sur les déplacements et les expansions de l'aire de répartition (ci-après collectivement appelés déplacements de l'aire de répartition3), à travers des reconstructions de répartitions passées basées sur des enregistrements d'occurrences fossiles et contemporaines, et à travers des inférences de la démographie passée basées sur des modèles de variation génétique neutre1,3,11,12. Cette focalisation a été motivée par l'hypothèse de longue date selon laquelle les taxons sont plus susceptibles de migrer et de coloniser les habitats adjacents que d'évoluer vers une nouvelle gamme de tolérances climatiques3. La raison en était en partie que si les espèces avaient pu s'adapter efficacement pour faire face aux changements climatiques passés, elles auraient pu persister in situ sans modifier leur répartition géographique ; en contraste apparent avec les nombreuses preuves de changements d’aire de répartition entre les taxons13,14. Ce paradigme a été de plus en plus remis en question au cours des deux dernières décennies3,5,9,13,15. Davis et Shaw (2001)3 ont avancé que l'adaptation concomitante aux changements d'aire de répartition aurait pu jouer un rôle central dans la réponse des espèces au cours des fluctuations climatiques du Quaternaire. Ils ont suggéré que l'adaptation lors des changements d'aire de répartition peut émerger en raison du « tamisage » sélectif3,16 des génotypes intolérants aux conditions locales pendant la colonisation et l'établissement3. En d’autres termes, les conditions locales peuvent agir comme des tamis qui trient de manière inégale les variations génétiques existantes dans le paysage3,6,16 au cours des changements d’aire de répartition des espèces (Fig. 1). Ceci est pertinent car l’adaptation et les changements d’aire de répartition, s’ils agissent de concert, peuvent conduire à des résultats très différents de la réponse des espèces au changement climatique que si l’un ou l’autre processus agissait seul5,15. Les preuves empiriques étayant cette interaction entre l’adaptation et les changements d’aire de répartition restent cependant rares, en raison d’hypothèses antérieures et de défis méthodologiques liés à la reconstruction conjointe de ces processus13.

1500 m; blue), low (<1000 m; red) and intermediate (1000–1500 m; grey squares) elevation classes, ordered along the expansion axis./p> πGW, Mann–Whitney U test; p < 1 × 10−15; Fig. 6B, C, Supplementary Fig. S22), suggestive of highly-diverged adaptive haplotypes being maintained within populations. Importantly, we observe significantly lower diversity (Mann–Whitney U test; p < 0.001) in low-elevation compared to high-elevation populations (controlling for the effect of distance), both for genome-wide diversity (πGW) and for diversity centred around environmentally-associated loci (πGF) (Fig. 6B). This can arise due to the colonisation of low-elevation environments from high-elevation populations (founder effect)41, or alternatively, due to polygenic selection in the low-elevation environment40, or both. Notably, we observe that this difference in diversity between low- and high-elevation population pairs (∆πGF) increases from east to west along the expansion axis, suggesting that populations simultaneously at the expansion front and environmental margin of the lineage host lowest adaptive diversity (Fig. 6B, C)./p>99%), ASTRAL-III quartet scores (>0.5) and bootstrap values (>99%). Topologies deeper in the tree were less well-resolved (with quartet scores <0.4 in more basal nodes). Under the inferred D. sylvestris topology and a less-assumptive simultaneous trichotomous split topology, 18 models were formulated spanning from simple to complex (Supplementary Fig. S10). Complex models allowed for population size changes and different migration rates (which could further be asymmetric) at each time epoch. We allowed up to five time epochs to accommodate (i) the two divergence events, (ii) the bottleneck-like effect of contemporary sampling, and (iii) up to two additional transitions in demography./p>1500 m) categories. To avoid biases related to imbalanced sample sizes, categories were sub-sampled to a common sample size of 70 individuals (5 populations) each (Supplementary Data 1). We then calculated a genetic distance tree, PCA and Venn diagram of allele presence and absence; based on the top (unlinked) 1000 GF environmentally-associated SNPs (Supplementary Fig. S19). The genetic distance tree and PCA were calculated as described above for the whole-genome dataset. For allele presence-absence, we applied a minimum allele frequency threshold of 5%./p>1500 m) bins, ordered along the expansion axis. π was calculated both genome-wide (πGW) and centred around environmentally-associated loci (πGF). The latter was calculated as the weighted mean π of exon SNPs, with weights given by the R2 of the SNP’s environmental association (as given under GF; Supplementary Fig. S17B)./p>

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